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Was passiert im Inneren von molekularen Lichtrezeptoren?

Pflanzen haben keine Augen, aber blind sind sie nicht. Spezialisierte Molekülkomplexe erlauben es ihnen, genau festzustellen, woher das Licht kommt und aus welchen Wellenlängen es besteht. Mit ihrer Hilfe „sehen“ die Grünlinge sogar, ob sie sich im Schatten von Nachbarn befinden und die Wuchsrichtung ändern müssen. Die Lichtrezeptoren aus der Gruppe der Phytochrome regulieren viele entscheidende Funktionen im Leben einer Pflanze. Wie die Lichtabsorption die dreidimensionale Struktur der Moleküle verändert und wie sich das auf das Verhalten der Zelle auswirkt, untersucht das Team von Prof. Dr. Tilman Lamparter vom Karlsruher Institut für Technologie (KIT). Dabei helfen den Forschern Bakterien, die Phytochrome mit weitgehend unbekannten Funktionen besitzen.

Licht stellt für Pflanzen einen der wichtigsten Umweltreize dar. Prozesse wie Wachstum, Photosynthese oder Samenkeimung sind in höchstem Maße abhängig von Informationen über die Lichtverhältnisse in der unmittelbaren Umgebung. In der Evolution haben sich schon auf der Stufe der Bakterien molekulare Systeme entwickelt, die Licht „wahrnehmen“ können. Eines davon ist das Phytochrom-System, ein aus zwei identischen Monomeren aufgebauter Proteinkomplex, der Lichtquanten absorbieren kann und mit Signalsystemen in der Zelle verschaltet ist. „Eine der wichtigen Fragen ist, welche molekularen Angriffspunkte Phytochrom in der Zelle hat, wenn es ein Lichtquantum eingefangen hat“, sagt Prof. Dr. Tilman Lamparter vom Botanischen Institut I am Karlsruher Institut für Technologie (KIT). „Wir konzentrieren uns in letzter Zeit aber auch immer mehr auf die Frage, welche Strukturveränderungen im Inneren des Moleküls dazu führen, dass es mit Signalmolekülen wechselwirken kann.“

Zum roten Licht hin

Eine Spitzenzelle der Moospflanze Ceratodon purpureus, die sich zum Licht hin krümmt. Rotes Licht wird von der Seite eingestrahlt (rote Pfeile). © Prof. Dr. Tilman Lamparter

Phytochrome wurden Ende der 1950er Jahre biochemisch charakterisiert. Sie kommen in zwei Formen vor: Im Dunkeln überwiegt mengenmäßig die inaktive Form, die optimal im hellroten Bereich des Lichts absorbiert. In einer hellen Umgebung wandelt sich die inaktive Form durch Aufnahme von Lichtquanten und Veränderungen der dreidimensionalen Struktur in die aktive Form um, die eher im dunkelroten Bereich des Lichts absorbiert. Dieser als Photokonversion bezeichnete Prozess ist reversibel. Die Zelle kann aufgrund des Mengenverhältnisses der beiden Phytochrom-Formen zum Beispiel feststellen, wieviel Licht die Umgebung gerade bietet. Außerdem kann sie überprüfen, ob sie im Schatten von grünen Nachbarn steht. Das ist möglich, weil das Chlorophyll in den Blättern anderer Pflanzen gleiche spektrale Absorptionseigenschaften hat wie die inaktive Form des Phytochroms. Eine Blätterschicht filtert hellrotes Licht heraus, und dieses kommt nicht mehr bei den Pflanzen an, die näher am Boden sind. Das Verhältnis zwischen den beiden Formen des Phytochroms in diesen bodennahen Pflanzen verändert sich. Über Interaktion mit Genregulatoren im Zellkern kann Phytochrom Längenwachstum auslösen; die Pflanze wächst aus dem Schatten heraus, hin zum Licht.

Phytochrom spielt eine entscheidende Rolle bei Prozessen wie der Samenkeimung, der sogenannten Photomorphogenese (Pflanzen wachsen im Dunkeln eher in die Länge, im Licht bilden sie eher Seitensprosse und Blätter aus), der Blüteninduktion oder der Photosynthese. Es ist deshalb von entscheidender Bedeutung, den Prozess der „Lichtwahrnehmung“ und die damit zusammenhängenden molekularen Reaktionen einer Pflanzenzelle zu verstehen. Um die Vorgänge im Inneren eines Phytochrom-Moleküls zu beleuchten, untersuchen die Forscher um Lamparter zum Beispiel Moospflanzen wie Ceratodon purpureus. Und sie greifen auf Modell-Moleküle zurück, die sie aus Agrobacterium tumefaciens gewinnen, einem Bakterium, das Pflanzen befällt und zum Beispiel Tumorwachstum auslösen kann. Der Mikroorganismus wird von Pflanzenbiotechnologen verwendet, um fremde Gene in Pflanzen einzuführen, denn er injiziert nach Befall einen Teil seines Genoms in die Pflanzenzelle und dieses Genomstück kann als Genfähre genutzt werden. „Im Genom des Bakteriums wurden vor zehn Jahren überraschend zwei Formen von Phytochrom gefunden“, sagt Lamparter. Im Labor lassen sich diese Phytochrome bequem in großen Mengen herstellen.

Molekulare Umformungen nach Lichteinfall

Die Struktur des Phytochroms Agp1 von Agrobacterium tumefaciens (N-teminaler Teil ohne Kinase). © Patrick Scheerer, Berlin

Phytochrom besteht wie erwähnt aus zwei identischen Protein-Monomeren. An einem Ende der Aminosäurekette eines Monomers (am sogenannten N-Terminus) befindet sich ein Abschnitt, der den sogenannten Chromophor bindet, ein organisches Molekül, das aus vier Ringstrukturen besteht und in der Lage ist, Energie aus dem Licht zu absorbieren. Am anderen Ende (dem C-Terminus) befindet sich ein Abschnitt, der als sogenannte Kinase agieren kann, der also anderen Molekülen im Zellinnern kleine Phosphatreste anhängt. Daraufhin ändern die Moleküle ihre chemische Aktivität und können eine Kaskade aus Signalen einschalten. Theoretisch sieht der Vorgang der „Lichtwahrnehmung“ im Groben so aus: Licht fällt auf ein Phytochrom-Molekül. Der Chromophor am N-Terminus adsorbiert den roten Teil dieses Lichts. Durch die aufgenommene Energie wird die Molekülstruktur des Chromophors verändert. Das führt dazu, dass sich im gesamten umliegenden Phytochrommolekül einzelne Strukturen gegeneinander verschieben, das Protein wird in seiner dreidimensionalen Struktur umgebildet. Das wiederum aktiviert die Kinase-Aktivität am C-Terminus. Phytochrom überträgt Phosphatgruppen auf andere Moleküle im Zellinneren, auf diese Weise wandelt es ein Lichtsignal in ein chemisches Signal um. Am Ende verändert sich in der Zelle die Genaktivität. „Wir wissen inzwischen, dass etwa zehn bis dreißig Prozent der Gene in einer Pflanzenzelle durch Phytochrom reguliert werden“, sagt Lamparter.

In Pflanzenzellen wandert Phytochrom nach Lichteinstrahlung direkt in den Zellkern und interagiert dort mit Transkriptionsregulatoren. Allerdings sind auch Wirkungen im Zellplasma und an der Zellmembran bekannt, wie es typisch ist für Bakterien, die über keinen Kern verfügen. Noch ist unklar, welche Funktion die zwei Phytochrome in Agrobacterium tumefaciens erfüllen, ein Doktorand von Lamparter konnte immerhin Hinweise dafür finden, dass sie eine Rolle bei der Infektion von Pflanzenzellen spielen. Neben Fragen nach der Rolle und der Funktion der bakteriellen Phytochrome interessieren sich Lamparter und sein Team zurzeit vor allem für die Frage, was im Inneren der Moleküle passiert, nachdem sie Lichtquanten eingefangen haben. Anders gesagt: Wie schafft es der Chromophor, die Kinase-Aktivität des Phytochroms einzuschalten? Eine der eingesetzten Methoden ist die Elektronen-Spin-Resonanz-Spektroskopie, die Abstände zwischen einzelnen Atomen in einem Molekül messen kann. In Kooperation mit einer Arbeitsgruppe aus Freiburg versuchen Lamparter und Co gerade festzustellen, wie sich die Abstände innerhalb des Moleküls verändern, wenn Licht eingefangen wurde. Sie hoffen, dadurch eine genaue Vorstellung von den Veränderungen in der dreidimensionalen Struktur des Moleküls zu gewinnen.

Eine molekulare Schaltzentrale?

Ein interessanter Nebenfund der Arbeit ist die Tatsache, dass die Aktivität der Kinase im bakteriellen Phytochrommolekül bei höheren Temperaturen abgeschaltet wird. „Wir fragen uns, ob Phytochrom in Bakterien auch als Temperatursensor dient“, sagt Lamparter. Die Umgebungstemperatur ist neben Licht ein Umweltfaktor, der über Leben und Tod entscheiden kann. Wäre Phytochrom auch hier für die Wahrnehmung zuständig, dann wäre das zumindest erstaunlich. Phytochrom wäre dann ein Knotenpunkt für verschiedene Reize aus der Umwelt, eine Art molekulare Schaltzentrale.

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