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Grüne Symbiose nach dem Matroschka-Prinzip

Die einzelligen, aquatisch lebenden Dinoflagellaten sind Meister der verschachtelten Symbiose. Sie verleiben sich Chloroplasten tragende Organismen ein und können dadurch das Sonnenlicht photosynthetisch nutzen. Das hilft der Arterhaltung, gefährdet jedoch andere Organismen und den Menschen: Dinoflagellaten sind die Hauptverursacher toxischer Algenblüten. An der Universität Stuttgart wird die Vielfalt und Komplexität der Symbiose erforscht.

Dinoflagellaten und Ciliaten weisen verschachtelte Symbiosen auf, hier das Beispiel Mesodinium rubrum, die roten Tiden verursachen können. Der Ciliat enthält einen eukaryontischen Endosymbionten, der ebenfalls einen eukaryontischen Endosymbionten enthält, der wiederum einen Chloroplasten aus einem bakteriellen Endosymbionten enthält. Blau = Zellkerne, Grün = Chlorplast, Gelb: Mitochondrien. An der roten Markierung sind die sieben DNA-enthaltenden Zell-Kompartimente zu erkennen. © Schweikert, Universität Stuttgart

Toxische Algenblüten bedrohen immer wieder aquatische Ökosysteme und damit auch alle Arten von Aquafarming, von der Muschelzucht bis zur Fischfarm. Da heutzutage immer mehr Fische und „Meeresfrüchte“ für den kulinarischen Bedarf aus Aquafarmen stammen, werden die kommerziellen Einbußen durch toxische Algenblüten immer gravierender. Davon ausgenommen ist der herkömmliche Fischfang, da freilebende Schwärme den lokal begrenzten Algenblüten einfach ausweichen können. Gerade in Küstennähe, wo die bevorzugten Zuchtanlagen liegen, ist die Gefahr von Algenblüten jedoch besonders groß. Hervorgerufen wird sie durch eine Massenvermehrung von Dinoflagellaten, eukaryontischen Einzellern, die zeitweise hauptsächlicher Bestandteil des Phytoplanktons sind.

PD Dr. Michael Schweikert vom Biologischen Institut der Universität Stuttgart erklärt die Mechanismen der Algenblüten: „Auslöser sind Massenvermehrungen von Dinoflagellaten durch eine günstige Kombination von Umwelteinflüssen wie Nährstoffen, Licht und Temperatur. In der Nordsee beispielsweise kommt es im Jahresverlauf zweimal zu einer Massenvermehrung, dem so genannten Frühjahrs- und Herbstplankton. Darüber hinaus gibt es heute Zyklen, die durch den Mensch beeinflusst sind. So kommt es in manchen Ästuarien durch den Zufluss nicht aufbereiteter Abwässer zu einer intensiven Nährstoffanreicherung, was eine der Voraussetzungen für eine Massenvermehrung der Dinoflagellaten ist.“ Schweikert erforscht die Taxonomie der Dinoflagellaten und die Symbiosen, die diese Einzeller eingehen. Diese Grundlagenforschung hat im Rahmen eines BMBF-Projektes mit dazu beigetragen, wissenschaftlich eindeutig nachzuweisen, dass in schottischen Küstengewässern die toxischen Algenblüten in der Region mit Agrarabwässern zusammenhängen. In der Folge wurden die Aquakulturen von der Nordsee zum Atlantik verlagert, auch wenn hier eigentlich durch die rauere See ungünstigere Bedingungen herrschen.

Erst die Symbiose macht die Algenblüte

Die gestrichelten Linien kennzeichnen bekannte Endosymbiosen bei Ciliaten und Dinoflagellaten. Dinoflagellaten können selbst auch als endosymbionten in Tieren leben, zum Beispiel in Korallen. © Schweikert, Universität Stuttgart
Der Begriff "Algenblüte" sei jedoch irreführend, erklärt Schweikert: „Algen sind hier kein taxonomischer Begriff, sondern quasi eine "Berufsbezeichnung", die alle photosynthetisch aktiven Arten umfasst. In etwa 80 Prozent der Fälle werden toxische Algenblüten von Dinoflagellaten gebildet, die durch Chloroplasten in der Lage sind, Photosynthese zu betreiben.“ Insgesamt verfügt etwa die Hälfte der Dinoflagellaten, die in der freien Natur vorkommen, über Chloroplasten, die allesamt ursprünglich aus Symbiosen stammen. Die andere Hälfte der Gesamtpopulation lebt heterotroph, wobei sie die Chloroplasten vermutlich sekundär wieder verloren haben, wie Schweikert sagt. Aktuell werden eukaryontische Einzeller in einer eigenen Gruppe als Ursprung des Tier- und Pflanzenreichs geführt. „Früher bezeichnete man heterotrophe Dinoflagellaten als Protozoa und erforschte sie in der Protozoologie, während die Chloroplasten-tragenden Dinoflagellaten in der Phykologie und damit in einem Teilbereich der Botanik untersucht wurden. Dinoflagellaten wurden in zwei Systemen eingeordnet, als Dinophyta im Pflanzenreich und als Dinoflagellata im Tierreich. Der alte Begriff Protozoa wird heute jedoch kaum mehr verwendet. Alles, was einzellig ist und kein Bakterium, ist nun schlicht ein Protist und hat somit eine Sonderstellung, gehört weder zum Tier- noch zum Pflanzenreich“, so Schweikert. Da viele, wenn nicht die meisten Wissenschaftler, die sich mit Dinoflagellaten befassen, in beiden Feldern unterwegs sind, erleichtert das die Sache doch ziemlich, zumal Dinoflagellaten immer wieder ihre Chloroplasten sekundär verlieren und auch wieder gewinnen können. Die aktuelle Systematik spiegelt auch das heutige Wissen wieder, dass Dinoflagellaten einen gemeinsamen phylogenetischen Ursprung haben, also morphologisch, physiologisch und molekularbiologisch derselben Gruppe angehören.

Ein altes Modell: Von der Symbiose zum Organell

Das symbiotische System ist bei Dinoflagellaten extrem komplex. Die Einzeller können phototrophe Bakterien, aber auch andere eukaryontische Einzeller als Symbionten aufnehmen. Das geschieht über simple Phagozytose, das Einschnüren von Nahrungsvakuolen. Dieser Vorgang ist größenselektiv, es können also alle Arten der passenden Skala aufgenommen werden. Offensichtlich gibt es biochemische Signalwege zwischen Dinoflagellaten und aufgenommenen Organismen, die dazu führen, dass Letztere der Verdauung entkommen können. Es entsteht eine dauerhafte Endosymbiose mit zweiseitigem Nutzen: Photosyntheseprodukte werden an den Dinoflagellaten-Stoffwechsel weitergegeben, der Mikrosymbiont profitiert seinerseits vom CO2 aus der Atmungskette des Dinoflagellaten. Wie vielfältig das Geben und Nehmen darüber hinaus ist, muss die weitere Forschung noch zeigen.

Zum Beispiel bei Cyanobakterien kann die Symbiose dazu führen, dass die Bakterien ihre eigenständige Lebensweise über viele Zellteilungen des Dinoflagellaten hinweg verlieren. „Das Bakterium wird immer unselbstständiger und evolutionär im Laufe von Millionen von Zellteilungen schließlich zum Organell, nämlich einem Chloroplasten“, so Schweikert. Auf diesem Weg ergrünte Dinoflagellaten können nun Photosynthese betreiben und sind damit nicht mehr heterotroph, sondern mixotroph, denn sie fressen trotz Photosynthese noch weiter. So richtig spannend wird die Sache, wenn Dinoflagellaten zusätzlich andere Eukaryonten wie Diatomeen fressen, die ihrerseits Chloroplasten haben und der Verdauung entkommen. „Die aufgenommenen Eukaryonten fressen ebenfalls weiter, können zum Beispiel ebenfalls Cyanobakterien aufnehmen. Das kann sich fortsetzen, bis wir sekundäre, tertiäre und sogar quartäre Endosymbiosen haben. Wo ein Chloroplast ursprünglich herkommt, sieht man ihm schließlich nicht mehr an. Wir müssen Zellmembranen zählen, um herauszufinden, ob er aus einer primären, sekundären, tertiären oder quartären Endosymbiose stammt“, erklärt Schweikert.

Zelle frisst Zelle, frisst Zelle...

Genetisch kommt es damit zu den vielfältigsten Kombinationen. „Der Chloroplast hat seine eigene bakterielle DNA, der Dinoflagellat hat Zellkern- und Mitochondrien-DNA, ein zweiter gefressener Eukaryont ebenso. Nun kommt es im Verlauf auch noch zu lateralem Gentransfer, das genetische Material der ursprünglich eigenständigen Organismen wird reduziert, weil es nicht mehr in vollem Umfang gebraucht wird. Wir finden Dinoflagellaten in allen Zwischenstadien“, so Schweikert. Gebraucht und intensiv genutzt wird das genetische Repertoire zur Photosynthese. Da die Dinoflagellaten mit den aufgenommenen Organismen ganze Photosyntheseapparate auf einmal erwerben, handelt es sich in dieser Hinsicht um eine sprunghafte und keine lineare Evolution. Das Gesamtsystem wird dann der evolutionären Selektion unterworfen, wobei manche Selektionen Vorteile liefern, die zu den besagten Algenblüten führen.

Aufgrund der Komplexität des Systems, ist es zumindest mit heutigen Methoden nicht möglich, direkten Einfluss auf die Bildung einer Algenblüte zu nehmen, zumal die Mechanismen längst noch nicht vollständig aufgeklärt sind. Auch praktisch macht das keinen Sinn, wie Schweikert erzählt: „Die Dinoflagellaten-Population biologisch zu beeinflussen, ist zum einen zu teuer und zum andern ist das Meer zu großräumig, als dass dies handhabbar wäre. Was wir jedoch machen können, ist ein Monitoring, um rechtzeitig vor Algenblüten warnen zu können. Das funktioniert in weiten Teilen der Welt mittlerweile auch schon recht gut.“ Am Feintuning wird noch gearbeitet, für ein detaillierteres Frühwarnsystem sind unter anderem weitere taxonomische Studien nötig, an denen sich Schweikert beteiligt.

Biotechnologisch und systembiologisch bietet die Erforschung von Dinoflagellaten-Symbiosen noch viel Potenzial. Durch die Endosymbiose wird ein neues Kompartiment in dem eukaryontischen Einzeller geschaffen, ein Vorgang, der als Modell dienen kann, etwa beim Einsatz von eukaryontischen Einzellern in der Bioproduktion. „Eukaryonten sind zwar grundsätzlich schwieriger zu halten als Bakterienkulturen, es macht jedoch immer dann Sinn, wenn eine bestimmte Produktion mit Prokaryonten nicht möglich ist“, so Schweikert.

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